Gabriel fundó Génesis en 1967 al lado de Tony Banks, Anthony Phillips y Mike Rutherford, al principio de su carrera, hubo un empresario de nombre Jonathan King, quien les patrocino su primera grabación: From Génesis to Revelation. Gabriel tenia mucha influencia de la música Soul, le gustaba Nina Simone, Procol Harem, Gary Broker y él siempre quiso llevar a la banda por otros rumbos, aunque Génesis tuvo un buen éxito desde el principio y hacían muchas giras por Europa, a Gabriel también le gustaba hacer de sus presentaciones una serie de performance incluyendo la música, muchas luces y vestuarios.
Gabriel salió de la banda en 1975, ya no estaba muy convencido del rumbo que tenía el grupo aún cuando ya tenían muchísimo éxito y respeto por el trabajo que venían haciendo, y porque tenía algunos problemas con su esposa y su recién llagada hija Anna, así que declinó una gira ese año, que causó mucha molestia al resto de Génesis. Como una explicación de esta situación se puede tomar el tema 'Solsbury Hill'. Finalmente fue Phil Collins quien quedó al frente y llevó a la banda por otros caminos. Gabriel comenzó a trabajar en todos los conceptos creativos que le llegaban: música, películas y comenzó a grabar continuamente y con muy buen resultado, él fue de los primeros en poner un mayor esfuerzo en el arte de sus discos aunque también llamó la atención por no ponerle nombre a ninguno de sus trabajos, hubo unos 5 discos que la gente comoce como el 1, 2, 3, 4 y 5 porque solo cambiaba el arte del disco, pero no tenían nombre, de esos discos sin nombre se desprendieron muchos éxitos como 'Solsbury Hill', su gran clásico y en el que cuenta su salida de Génesis.
Gabriel comenzó también a relacionarse con otros músicos como Robert Fripp de King Crimson para su segundo disco, ya en un tono más experimental, grabó con el productor Steve Lillywhyte, conocido por su trabajo en los primeros discos con U2, en esa época sonaba el sencillo 'Biko', y comenzó también el interés de Gabriel por
En 1986 grabo el álbum 'So' que le dio muchos sencillo exitosos: 'Sledgehammer', 'Big Time', 'Dont Give Up' y una hermosa canción llamada 'In Your Eyes', este álbum lo trabajó con Daniel Lanois y en la parte visual de este disco, el video de 'Sledgehammer' ganó muchos premios en 1987, lo pasaban todo el tiempo en MTV y marcó un nuevo estándar para la creación de videos, al igual que 'Big Time' que presentaba una novedosa técnica de animación.